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요시미쓰의 정치 형태는 대체적으로 가마쿠라 시대의 집권 정치를 계승한 것이었다. 즉 시소(侍所) · 정소(政所) · 문주소(問注所)는 그대로 두고 다시 월소방(越訴方) · 인정방(仁政方) · 은상방(恩賞方) 등을 설치하여 이들의 우두머리들로 평정중(評定衆)을 구성하였다. 그러나 이것은 막부 정치의 최고의결기관은 아니었고 모두 쇼군 관할하에 있어 쇼군이 결정권을 가지고 있었다.

초대 쇼군 아시카가 다카우지는 가마쿠라 막부를 창설한 미나모토노 요리토모[源賴朝]처럼 독재 정치를 실시하려 하였으나 쉽지 않았다. 실제로 막부의 기구가 정비된 것은 호죠씨의 힘이 있었기 때문이었다. 따라서 다카우지는 강력한 권력을 장악하기 위해 집사에게는 그 직위에 해당하는 권력을 부여하지 않았다.

그러나 요시미쓰가 집사인 요리유키의 도움으로 쇼군이 된 1368년에서 1375년경부터 막부의 기구가 차츰 정비되어 갔다. 오랫동안의 내란이 종식되자 요리유키는 중앙의 정치기구를 개혁하여 지금까지 쇼군 가 내부의 일을 관장했던 집사를 막부 최고의 책임자로 하고 그 이름도 관령(管領)이라 불렀다. 관령이 관장하는 일은 쇼군을 보좌하여 막부의 여러 기관을 통솔하고 평정중과 인부중(引付衆)이 하는 일을 지도 감독하는 것이었다.

요리유키의 뒤를 이어 관령의 자리에 오른 것은 시바[斯波義將], 호소카와[細川], 하타케야마[畠山基國] 등으로 아시카가 일문의 가장 유력한 슈고들이 교대로 임명되는 것이 관례였다. 그것은 일가의 세력이 지나치게 강력해지는 것을 사전에 방지하기 위해서였다. 이 3가(家)를 3직(三職) 또는 3관(三管)이라 불렀다.

그러나 실제로는 무로마치 초기에는 시바씨가 담당하고, 중기 이후는 호소카와 · 하타케 가가 교대로 담당하다가 말기에는 계속해서 호소카와 가가 담당하였다.

이처럼 관령직이 확고한 자리를 굳히게 되자 그때까지 행정을 관장하던 정소는 주로 재정을 취급하고 세금을 다루는 기관으로 바뀌고, 문주소는 문서를 취급하는 기관으로 변신하게 되었다. 그러나 시소(侍所)만은 관령 다음 가는 중요 기관으로서 막부 호위와 교토 시내의 치안을 담당하게 되었다.

이 시소의 장관인 소사(所司)는 초기에는 이마가와[今川], 호소카와, 하타케야마, 야마나, 도키[土坡] 등의 유력한 슈고가 교대로 담당하였으나 무로마치 시대 중기에는 야마나, 아카마쓰[赤松], 잇시키[一色], 교고쿠[京極]의 4가(四家)에게 국한되었다. 이 4가는 4직(四職)이라 불려 3관 다음으로 중요시되었다.

아시카가씨는 지방 정치에도 신경을 써 간토의 여러 나라에도 일족 가운데 신뢰할 수 있는 자들을 슈고로 임명하려 하였으나 오래 전부터 유력한 호족들이 뿌리를 내리고 있었기 때문에 간단히 실현되지 않았다.

그래서 간토 지방은 처음부터 별도 취급하여 그곳에 간토부, 가마쿠라부를 설치하였다. 그리고 다카우지의 아들 모토우지[基氏]가 간토 공방이 되어 대대로 그 자리를 승계하였다. 이것은 마치 특별 쇼군과 같은 것으로 간토 쇼군이라고도 불렀다. 간토 쇼군을 보좌한 집사는 그 후 간토 관령(關東管領)이라 불려 우에스기씨[上杉氏]가 세습하였다. 이렇게 해서 막부는 간토 통치에 성공하였으나 간토부의 세력이 지나치게 팽창하여 교토와 대등한 세력을 가지게 되었다.

1367년 초대 간토 공방 모토우지가 죽고 그의 아들 우지미쓰[氏滿]가 공방의 자리를 승계하자 그때까지의 간토 8개국에 이즈 · 가이를 더하고, 무쓰 · 데와(모두 토호쿠 지방)까지 합쳐 도합 12개국을 통치하게 되었다.

이처럼 광대한 영지를 거느린 간토부는 세월이 지남에 따라 차츰 독립된 형태를 취하기 시작하였다. 제2대 간토 공방 우지미쓰가 모반을 꾀한 것도 그런 행동의 표시라 볼 수 있다. 또 1399년 요시히로가 난을 일으켰을 때 제3대 간토 공방 미쓰카네[滿兼]도 요시히로의 협조 요청에 호응하여 군사를 움직이려 하였다. 그러나 이때는 간토 관령 우에스기[上杉憲定]가 미쓰카네에게 움직이지 말 것을 간했다. 미쓰카네가 이를 듣지 않자 우에스기는 본국인 고즈케로 돌아갔는데, 이에 놀란 미쓰카네는 군사를 움직일 계획을 취소하였다.