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그의 오랜 통치기간중 포르투갈은 인도양 해역에서 해군력을 증강시켰으며 브라질 해안을 점령했다. 이와 함께 종교재판소와 예수회가 설립되었다.

아버지인 마누엘 1세의 뒤를 이어 왕위를 계승한 직후 신성 로마 황제이자 스페인 왕인 카를 5세(스페인 왕으로는 카를로스 1세)의 누이 카타리나와 결혼했으며 반면 카를 5세는 주앙 3세의 누이인 이사벨라와 혼인했다. 이 결혼을 통해 1580년 스페인의 펠리페 2세가 포르투갈의 왕위에 오를 수 있는 발판이 마련되었다.

마드리드 조약(1529)에 따라 포르투갈은 스페인측에 필리핀에 대한 영유권을 인정해줌으로써 몰루카 제도를 차지했는데 이러한 조치는 양측간 신대륙 분할을 위해 마련되었던 토르데시야스 조약을 보완하는 것이었다. 1533년 주앙 3세는 브라질에 포르투갈 정착지 건설을 장려했으며 1549년에는 바이아에 중앙정부를 세웠다.

1535년 포르투갈인들은 인도에서 디우 시(市)를 정복했으며 시암(지금의 타이)과의 교역을 트고 중국의 마카우(마카오)에다 조계지를 설치했다. 주앙 3세는 북아메리카의 유지비용이 많이 드는 몇몇 해안요새들을 포기했는데 이는 포르투갈의 이해계층들이 요새 유지비용을 줄일 것을 요구한 데 따른 것이었다.

그는 향료무역에 대한 통제권을 다시 장악했으나 수익성이 떨어지고 비용만 많이 들었다. 이와 함께 궁정 내 연금수혜자들의 숫자가 늘어나고 정부의 부채가 증가했다. 당초 에라스무스의 사상에 호감을 가졌음에도 불구하고 그는 국민들에게 정통교리를 강조했으며 1536년 종교재판소를 설치했다. 그리고 예수회에다 쿠임브라대학교의 예술대학 운영을 맡겼다. 예수회는 포르투갈의 교육부문과 브라질 및 동방지역의 선교사업에서 지배적인 지위를 점하고 있었다.

주앙 3세의 상속자인 주앙은 1554년 죽었다. 따라서 1557년 주앙 3세의 미망인이자 스페인 여왕인 카탈리나의 섭정하에 주앙 3세의 손자로 1554년에 태어난 세바스티앙이 왕위를 계승했다.