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펠로폰네소스 전쟁 때(BC 431~404) 공을 세웠다. BC 426년에는 코린트의 식민지 레우카스를 포위 공격했지만 실패했고, 아이톨리아 침략에도 참패를 당했다. 그러나 스파르타 육군이 코린트 만에 있는 아테네 해군기지인 나우팍토스를 공격하자 이를 막아냈고, 아르고스 근처의 올파이와 아르고스 북쪽 구릉지대에 있는 이도메네에서 각각 스파르타와 싸워 크게 이김으로써 이전의 패배를 만회했다.

BC 425년에는 펠로폰네소스 반도 주변에서 함대를 작전에 투입할 수 있는 권한을 부여받았다. 그는 메세니아에 있는 필로스 곶에 요새를 쌓았고, 배 5척과 함께 펠로폰네소스 반도의 필로스 항구에 남아서 나머지 소함대가 시칠리아로 항해하는 동안 스파르타의 공격을 막아냈다. 스파르타인들은 가까이에 있는 스팍테리아 반도를 점령했지만 시칠리아에서 돌아온 아테네 함대가 스파르타 배를 몰아내버리자 아테네군에 포위되었다. 데모스테네스는 정치가 클레온의 도움을 받아 스팍테리아 반도에서 오도가도 못하게 된 적군을 무찔러 포로로 삼았다.

BC 424년에 데모스테네스는 메가라를 공격했고 보이오티아를 침략했지만 둘 다 실패했다. BC 413년 그는 아테네가 시라쿠사를 포위 공격하고 있을 때, 원군으로 파견되어 니키아스 장군을 도왔다. 도시가 내려다보이는 높은 언덕에서 야간공격에 실패하자 당장 후퇴할 것을 권했지만, 니키아스는 그 충고를 받아들이지 않았다(→ 시칠리아 원정). 마침내 아테네군이 후퇴하기 시작했을 때 데모스테네스가 이끄는 부대는 낙오되어 적군에게 항복할 수밖에 없었고 그는 사로잡혀 처형당했다.