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본명은 자넷 콜. 1951년 〈욕망이라는 이름의 전차 A Streetcar Named Desire〉에서 스텔라 코왈스키 역으로 아카데미상 여우조연상을 수상했다. 헌터는 무대에서 10대 역을 연기하다가 분위기 있는 저예산 스릴러 〈일곱 번째 희생자 The Seventh Victim〉(1943)로 영화에 데뷔했다.

헌터가 그 다음에 스크린에서 맡았던 중요한 역할은 마이클 파웰과 엠릭 프레스버거의 판타지 〈삶과 죽음의 문제 A Matter of Life and Death〉(1946, 미국 개봉 제목은 〈천국으로 가는 계단 Stairway to Heaven〉)에서 사랑의 힘으로 영국 공군조종사를 죽음에서 구하는 미국인 무전연락원 역이었다.

그뒤에 헌터는 브로드웨이로 돌아가, 1947년 테네시 윌리엄스의 〈욕망이라는 이름의 전차〉에서 스텔라 코왈스키 역을 맡았다. 헌터는 브로드웨이에서 공연했던 말론 브랜도, 칼 몰던 등과 함께 영화에서도 같은 역을 맡았다. 영화에서 스텔라 역은 다듬어지고 단순화되었지만, 헌터는 자신이 맡은 인물에 공감하며 야만적인 남편 스탠리(브랜도)에게 끌리는 모습과, 연약한 자매 블랑슈(비비언 리)에 대한 사랑을 잘 표현했다.

아카데미상을 수상한 직후 헌터는 공산주의에 동조할 가능성이 있는 인물의 명단을 실은 '레드 채널스'(Red Channels)에 이름이 올라갔으며, 그 결과 몇 년 동안 영화업계의 블랙리스트에 올라 있었다. 헌터가 나중에 맡았던 최고의 역은 인기 있는 영화 시리즈 〈혹성탈출 Planet of the Apes〉에서 자이러 박사 역이었다.