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죽은 뒤 이단자로 정죄되었기 때문에 교황 무류성 문제에 대해 광범위한 논쟁이 일어났다. 교황이 되기 전 그의 삶에 대해서는 알려진 것이 없다. 625년 10월 27일 교황 보니파시오 4세의 뒤를 이어 교황에 선출되었다. 교황 그레고리오 1세를 거울삼아 교황직을 수행하면서 그는 캔터베리의 대주교 성 호노리오와 요크의 주교 성 바울리노에게 팔리움(관구장 대주교 관할권을 상징하는 것)을 수여하고, 그리스도교인 켈트족에게 로마 전례와 부활절 날짜를 받아들이도록 권하고, 고대 잉글랜드 왕국 웨식스에 전도하기 위해 성 비리노(뒤의 도체스터의 주교)를 급히 파송하는 등 앵글로색슨족을 그리스도교화하려고 애썼다.

이탈리아에서 영향력이 있었던 호노리오는 로마 건축물들이 붕괴되지 않도록 하는 일을 도왔고, 산타 아녜세 푸오리 레 무라 등 중요한 그리스도교 건축물을 복구하는 계획을 지원했다. 네스토리우스 교회를 놓고 서방교회와 동방교회 사이에 벌어졌던 광범위한 신학 논쟁인 삼장논쟁을 제2차 콘스탄티노플 공의회(553)가 정죄했는데, 몇몇 지방과 함께 이스트리아가 받아들이지 않자 분열이 일어났다. 그는 이 분열을 종결지었고, 여러 교회와 협력하여 개종한지 얼마 안 된 스페인의 서고트 왕국에 교회를 복원했다.

그가 교황으로 지내면서 겪은 어려운 문제는 단성론(그리스도는 인성과 신성을 지닌 것이 아니라 한 가지 본성만 지녔다고 가르친 이단설)과 단의론(그리스도는 한 가지 의지밖에 지니지 않았다고 가르친 이단설)에 관한 비잔티움 교회 논쟁에서 그가 맡은 역할이었다. 634년 콘스탄티노플 총대주교 세르기우스가 이 논쟁을 끝낼 것을 요구하며 동방교회와 서방교회가 다같이 그리스도 안에 있는 '한 가지 의지'라는 교리를 지지하자고 제안했을 때 호노리오는 그 답변으로 칼케돈 공의회의 신앙고백(451)을 언급했다. 이 신앙고백은 그리스도의 본성은 개별적이라고 주장했는데, 호노리오는 이것이 그리스도 안에 있는 하나뿐인 의지를 의미한다고 보았다. 그리고 나서 그는 그 주제에 대해 더이상 토론하지 못하도록 금했다.

680년 비잔티움 황제 콘스탄티누스 4세 포고나투스가 여전히 격렬하게 계속되고 있는 이 논쟁을 해결지으려고 제3차 콘스탄티노플 공의회를 소집했다. 이 회의에서 그리스도는 두 의지를 지녔다고 공포했기 때문에 호노리오의 교리는 단의론을 지지하는 것이라 하여 정죄되었다. 682년 교황 레오 2세는 호노리오가 '사도들의 전승에 맞게' 가르치지 않음으로써 '순결한 신앙이 때묻도록 했다'고 하며 그 정죄를 확정했다. 호노리오의 후임자들은 그의 교리를 받아들이지 않았으며 단의론을 정죄했는데, 그렇게 하여 로마와 콘스탄티노플 사이의 관계를 긴장시켰다.

제1차 바티칸 공의회(1869~70)에서 교황 무류설 반대자들이 그의 정통성 문제를 다시 들고 일어났다. 호노리오를 변호하는 사람들은 그가 이단적인 내용을 가르쳤다기보다는 경솔하게 발언한 것이라고 주장하며 그의 진술은 공식적인 표명이 아니었다고 말한다. 그래서 많은 학자들은 그가 이단인지 아닌지는 논쟁의 여지가 있는 문제라고 생각한다. 그들은 호노리오의 말에 모호한 부분이 있다고 주장하면서 그가 문제의 요점을 잘못 알았던 것으로 보인다고 주장한다. 1907년 베네딕토 수도회의 J. 채프먼이 〈교황 호노리오에 대한 정죄 The Condemnation of Pope Honorius〉를 출판했다.