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존슨시티 부근, 체로키 국립산림지의 유네이카 지구 정서쪽에 있다. 1779년에 개척되었으며, 노스캐롤라이나의 독립전쟁 지도자인 윌리엄 존스의 이름을 딴 이곳은 테네시 주에서 가장 오래된 읍 중의 하나이다.

노스캐롤라이나 주가 이곳을 연방의회에 양도하자 분노한 이 지역 주민들이 1784년에 프랭클린 주를 세우기도 했다. 존즈버러는 이 주의 주도가 되었으며, 최초이자 유일한 주지사 존 세비어의 이름을 따서 명명되었다.

1785년에 주의 수도를 그린빌로 옮기기 전까지 프랭클린 주의회는 이곳에서 2번 회의를 열었다. 짧은 기간 동안 지속되었던 프랭클린 주는 1788년에 오하이오 강의 '남부 준주'가 세워지면서 끝났다. 앤드루 잭슨은 1788년 이곳에서 관습법에 따라 허가된 결투를 벌였다.

〈해방자 Emancipator〉라는 미국 최초의 노예폐지론자 신문이 엘리휴 엠브리에 의해 이 읍에서 발간되었다. 역사적인 건물로는 1798년경에 세워진 체스터(존즈버러) 여인숙과 감리교 교회 등이 있다. 서쪽으로 얼마 떨어지지 않은 라임스톤 근처의 소읍에는 변방 개척자인 데이비 크로켓의 출생지가 있다.

존즈버러는 목축·양계·축우에 경제기반을 두고 있으며, 존슨시티 남서쪽 근교 주택지로서 명맥을 유지하고 있다.