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학자로서의 자질이 뛰어난 잭슨은 미성년자로서 특별허가를 받아 첫번째 사건을 변론했고, 21세에 변호사 자격을 취득했다. 그는 뉴욕 주 제임스타운의 여러 기관에서 법률고문으로 봉직했고, 1929년의 대공황 후 시의 3대 재무기관의 통합을 추진하는 데 일조한 결과 통합된 기관의 한 국장이 되었다. 또한 그는 뉴욕 주의 주지사 프랭클린 D. 루스벨트를 열렬히 지지했으며, 루스벨트는 그를 주의 사법제도 연구위원회의 위원으로 임명했다.

루스벨트가 대통령으로 선출된 후 잭슨은 국세청의 총법률 고문이 되었고, 여기서 소득세 포탈혐의로 앤드루 멜런을 기소함으로써 능력을 인정받았다. 잭슨은 또한 재무부 및 증권거래위원회의 특별고문직을 맡았으며, 조세 담당에 이어 반독점 담당 법무차관보를 역임했다. 루스벨트 대통령의 임명으로 1938년에 연방법무차관이 되었고 1940년에는 법무장관으로 승진했다. 이 모든 직무에서 그는 뉴딜 입법의 대표적인 법률가였다. 그는 법무장관 재직시 루스벨트의 요청으로 수명이 다된 50대의 구축함을 영국에 양도하는 것을 옹호하는 의견을 기초했다('구축함기지' 정책).

1941년 루스벨트는 잭슨을 연방대법관으로 임명했다. 그가 제출한 초기의 의견들은 자유주의에 입각한 민족주의적 견해를 반영하고 있다. 빈곤한 이주민들이 주로 들어오는 것을 금지한 캘리포니아 주의 '이동농업노동자'(Okie) 법을 위헌이라고 선언한 에드워즈 대 캘리포니아 판결(Edwards v. California：1941)에서, 잭슨은 미국 내에서의 이동의 자유는 시민권에 의해 보장된다고 주장했다.

그는 또한 교회와 국가의 분리를 강력하게 옹호했다. 그러나 그는 수정헌법 제1조의 보증들에 대한 옹호를 공공질서 및 안전의 유지에 대한 고려와 동등하게 취급했으며, 그 결과 법원이 공산당을 불법화하고 제2차 세계대전중 일본인들의 강제소개(强制疏開)를 지지하는 결정을 했을 때 이에 동조했다. 그는 또한 힘 있고 명쾌한 문장을 구사하는 법률가로서 추앙받았다.

잭슨은 독일의 과거 지도자들에 대한 뉘른베르크 전범재판에서 미국측 수석검사를 담당하기 위해 법관직을 휴직했다. 그는 국제군사재판소(International Military Tribunal)의 법률적인 기초를 마련하는 데 큰 기여를 했는데, 이 재판소는 동 재판소헌장에서 구체화되었으며 입수된 나치 문서들로부터 발견된 대형사건의 소추를 위해 설립된 것이었다. 그러나 소추검사로서의 경험이 없었던 그는 헤르만 괴링과 기타 피고인들에 대한 반대신문을 탁월하게 수행하지는 못했다.

1946년 그는 연방대법관직에 복직했다.