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기업의 한계에 대한 경제적 지배구조를 분석한 공로로 엘리너 오스트롬과 함께 2009년 노벨 경제학상을 공동 수상했다.

윌리엄슨은 매사추세츠공과대학(MIT) 슬론 경영 과정에서 경영학 학사학위(1955)를, 스탠퍼드대학교에서 경영학 석사학위(1960)를, 피츠버그에 있는 카네기멜론대학교에서 경제학 박사학위(1963)를 취득했다. 1965년까지 캘리포니아대학교 버클리 캠퍼스에서 경제학 조교수를 역임한 뒤 펜실베이니아대학교에서 강의를 시작했다. 그 후 1965~68년에 부교수, 1968~83년에 정교수로 재직했다.

1983년 윌리엄슨은 예일대학교에서 고든트위디 법경제학 및 조직경제학 석좌교수의 칭호를 받았으며, 1988년까지 그곳에서 재직하다 캘리포니아대학교 버클리 캠퍼스 교수로 다시 가게 되었다. 캘리포니아대학교 버클리 캠퍼스에서 윌리엄슨은 대학원생들을 가르쳤으며 에드거카이저 경영학과 경제학, 법학 석좌교수의 칭호를 부여받아 2004년 하스비즈니스스쿨의 명예교수가 되었다.

윌리엄슨은 랜드 연구소(1964~66)와 미국 법무부(1967~69), 미국 국립과학재단(1976~77), 미국 연방거래위원회 등 다양한 단체의 고문을 지냈다. 또한 〈The Economic Institutions of Capitalism: Firms, Markets, Relational Contracting〉(1985)과 〈The Mechanisms of Governance〉(1996)를 비롯한 경제학에 관한 책들을 저술했다.

2009년에 윌리엄슨과 오스트롬은 경제적 지배구조나 경제체제, 위계조직을 시장 밖에서 관리하는 방법에 대한 연구의 공로로 노벨 경제학상을 공동 수상했다. 연구 결과를 통해 윌리엄슨은 신제도주의 경제학이라는 새로운 분야를 개척해냈다는 평가를 받았다.