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볼링브룩 자작 1세 헨리 세인트 존의 측근이었다. 1710~40년 의회 의석을 차지하고 있었으며 1712년 육군장관, 1713년 재무상서, 1714년 재무장관에 임명되었는데 이는 모두 볼링브룩의 간곡한 요청 때문이었다. 그는 볼링브룩과 늙은 왕위 요구자 제임스 에드워드가 꾸민 음모에 은밀히 관여하며 재커바이트의 지도자가 되었다.

그러다가 결국 1715년 9월에 체포되었으며 탈출했지만 그후 자진해서 항복했다. 그러나 그에 대한 소송은 제기되지 않았다. 그후 곧바로 볼링브룩은 제임스 에드워드와의 관계를 청산하고, 1716년부터는 윈덤에게 공개 서한을 보내 재커바이트의 망명 궁전 모습을 경멸스럽게 묘사하고 윈덤으로 하여금 그들과의 관계를 정리하도록 설득함으로써 자신의 위상을 영국 각료의 위치로 돌이키려 했다.

그러나 볼링브룩은 상원 의석을 되찾지 못했으며 1725년 그가 잉글랜드에 있는 영지를 회복한 후로 윈덤은 볼링브룩의 정치 대변인이자 로버트 월폴의 반대 진영에서 지도자가 되었다. 1726년 이후 내내 토리당원과 휘그당 내에 불만을 품은 인사로 구성된 이 반대진영은 선전활동의 기치를 높였으나 윈덤 자신이 인기 있는 지도자였음에도 의정활동은 전체적으로 실망스러웠다. 1730년대에 윈덤과 볼링브룩은 국왕 조지 2세와 불화를 빚고 있는 왕세자 프레더릭 루이스를 지지했으며 월폴의 외교정책을 공격하기도 했으나, 상황이 월폴에게 불리하게 변하고 있을 때인 1740년 윈덤의 사망으로 결속되어 있던 반대진영의 응집력은 약화되었다.