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5세기 동방교회의 교리논쟁에서 플라톤적인 알렉산드리아 전통의 강력한 옹호자였으며, 예루살렘 그리스도교 신조에 관한 유명한 교리문답회의 기록 모음집의 공동 저자이다. 어린 나이에 수사가 된 요한은 387년경 유명한 신학자인 예루살렘의 키릴로스에게 주교직을 물려받았다. 393년 그가 알렉산드리아의 오리게네스 견해를 옹호한다는 이유로 서방교회의 성서신학자 예로니모와 키프로스 살라미스의 영향력 있는 주교 에피파니오에게 공격을 받았다.

에피파니오가 팔레스타인의 수사들을 부추겨 오리게네스주의에 반대하도록 했을 때 요한은 그들을 예루살렘의 성지에 접근하지 못하게 하고 또한 그들의 개종자에게 세례를 주거나 죽은 자를 장사 지내지 못하게 함으로써 보복했다. 396년 가을 예로니모는 요한을 비난하는 적의에 찬 성언서를 발행했다. 일련의 사건이 그리스 교회와 서방교회를 통해 반사적으로 일어났다. 397년 부활절에 알렉산드리아의 총대주교 테오필루스의 중재를 통해 예로니모와 화해한 요한은 예로니모와 그의 전임 신학자 동료 티란니우스 루피누스 간의 오리게네스 논쟁에서 중립적인 입장을 취했다.

그러나 인간은 신의 도움 없이도 도덕적 생활을 영위할 수 있다는 펠라기우스의 가르침을 둘러싸고 다시 논쟁이 일었다. 요한은 팔레스타인에서 그에 대해 호감을 갖고 있었지만, 예로니모와 히포의 아우구스티노가 보낸 사절은 415년 7월 예루살렘 교회회의에서 그를 이단자로 고발했다. 아우구스티노의 제자들이 펠라기우스에 대항해 그들 스승의 정통성을 주장했을 때 요한은 예루살렘에서 자신만이 그리스도교 정통이라고 반박했다.

그러면서 하느님은 성실한 인간에게 죄를 피하게 할 수 있다는 것을 내용으로 하는 타협안을 고안했는데, 이것은 예로니모에게 불쾌감을 주었다. 펠라기우스는 교리상 죄가 없다는 판결을 받았고, 이것은 415년 12월 디오스폴리스 수도대주교 공의회에서 확정되었다. 그 직후 요한은 펠라기우스주의자들이 강력한 반펠라기우스주의의 중심지인 베들레헴의 수도원을 약탈하는 것을 묵묵히 허용했는데, 교황 인노켄티우스 1세는 이를 크게 비난했다. 요한은 신학적으로 높은 평가를 받는 〈교리문답 Catecheses〉을 부분적으로 저술했을 것으로 본다. 이 책은 새로 세례받은 사람들을 위한 부활절 교육지침서인데, 오랫동안 예루살렘의 키릴로스가 그 저자로 간주되어왔다.