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이 회사는 1863년 밀워키-세인트폴철도회사로 처음 설립되었다. 1863년 시카고에 이르는 노선이 추가되면서 회사 이름에도 시카고가 덧붙여지게 되었다. 1927년 현재의 이름으로 법인 등록되었다.

20세기초 많은 중소 철도회사를 인수한 후 그 노선이 미주리 주의 캔자스시티와 네브래스카 주 오하마까지 이르게 되었다. 이 회사는 1880년 최초로 여객열차에 전기조명장치를 설치했고, 시카고 서부 철도회사 중 처음으로 여객열차에 증기난방을 설치했다. 1909년 이 회사는 몬태나 주와 아이다호 주를 가로질러 서쪽으로 워싱턴 주 시애틀의 태평양 연안에 이르는 철도노선을 완공했다. 이 노선 중 험준한 산악지역은 1914~18년 사이에 전철화되었다.

1935년 철도교통 사상 최초의 유선형기차인 '하이어와서'가 운행을 시작했으나, 이 노선은 10년 동안 도산상태에 놓여 있었다. 1973년까지 밀워키철도회사는 약 1만 6,000㎞에 달하는 간선노선을 운행했다. 그러나 그 주요경쟁업체로서 새로 합병된 벌링턴노던철도회사와 주 사이를 오가는 운수회사에 고객을 빼앗기고 있었다. 결국 1977년 또다시 도산상태에 이르렀다. 1980년 미국 중서부를 운행하는 핵심노선으로 감량 경영하기 위해 대륙횡단노선의 여러 부분을 매각처분하고 포기하기 시작했다.

1971년 도시를 잇는 여객열차의 운행은 미국철도여객공사에 이전되었다. 그러나 시카고와 그 근교에서 통근열차를 계속해서 운행하고 있다.