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벤터는 태어난 직후에 일가족이 샌프란시스코로 이주했는데, 여기서 그는 틈이 나는 대로 수영과 파도타기를 즐겼다. 고등학교를 졸업한 뒤, 벤터는 해군 의무대에 들어가 베트남에서 복무했다. 군복무를 마치고 귀국한 벤터는 샌디에이고 캘리포니아대학교에서 생화학 학사학위(1972)를 받은 뒤, 생리학과 약리학에서 박사학위(1975)를 받았다.

1976년에는 뉴욕주립대학교 교수가 되어 신경화학 연구에 몰두했으며, 1984년에는 메릴랜드 주 베세즈다에 있는 미국국립보건원(National Institutes of Health/NIH)으로 자리를 옮겨 신경세포 사이의 신호 전달에 관계하는 유전자를 연구했다.

NIH에 있는 동안, 속도가 느려 시간이 많이 걸리는 기존의 유전자 확인방법에 절망한 그는 다른 새로운 기술을 개발해 수천 개의 인간 유전자를 훨씬 빠른 속도로 확인할 수 있었다. 이 방법은 처음에는 회의적으로 받아들여졌지만, 그 후 점점 많은 지지를 받았다. 1993년에는 결장암의 한 유형을 유발하는 유전자를 확인하는 데 이 방법이 이용되었다. 그러나 벤터가 자신이 확인한 유전자 단편들에 대해 특허를 얻으려 하자, 그런 정보는 특허대상이 되지 않는 공유물이라고 믿는 과학자들이 격분하기도 했다.

1992년에 NIH를 떠난 벤터는 메릴랜드 주 게이서즈버그에 있는 기업체인 인간게놈과학사의 후원으로 이 회사의 부속 연구소와 게놈연구소를 설립했다. 이 연구소에서 벤터의 아내인 클레어 프레이저가 이끄는 연구진은 미코플라스마 게니탈리움이라는 미생물의 게놈 배열을 완벽하게 밝혀냈다.

1995년 크레이그 벤터는, 미국 메릴랜드 주 볼티모어에 있는 존스홉킨스대학교의 분자유전학자 해밀턴 스미스와 공동연구로, 인간에게 귀앓이와 뇌막염을 일으키는 세균인 헤모필루스 인플루엔자의 완전한 게놈을 이루는 디옥시리보핵산(DNA) 배열을 규명하는 데 성공했다.

독립생활을 하는 유기체의 완벽한 DNA 배열을 판독한 것은 그가 처음이었으며, 게다가 이 업적은 1년도 안 되는 짧은 기간에 이루어졌기 때문에 더욱 화제가 되었다. 1998년 벤터는 유전정보를 상품화하는 바이오 벤처기업 셀레라 제노믹스를 세웠고, 2001년 게놈지도 초안을 발표해 세계를 놀라게 했다.