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수집품 가운데 일부는 1494년 메디치 가문이 몰락하고 그 성이 약탈당하기 이전에 일반에게 공개되기도 했다.

그뒤 남은 수집품은 로마로 이전되어 로렌초의 아들 조반니가 소장했다.

조반니는 1513년 교황(레오 10세)으로 선출된 인물이다. 1523년 로렌초의 조카 줄리오가 교황(클레멘스 7세)으로 선출되었을 때 그는 소장품을 피렌체로 다시 이전시키고 미켈란젤로에게 적당한 건물의 축조를 위촉했다. 1523년에 최초의 설계도가 제작되고 조각장식을 한 천장의 설계 역시 같은 해에 만들어졌으나, 서로 개성이 다른 2명의 조각가에 의해 10년 뒤에 완성되었다. 천장과 같은 모양의 모자이크 바닥과 조각장식이 되어 있는 서적의 진열대는 많은 보조 조각가들이 미켈란젤로의 설계도를 보고 제작했다. 건물의 계단 역시 미켈란젤로가 설계했는데 1559년 바르톨로메오 암마나티와 조르조 바사리에 의해 완성되었다.

도서관은 완공되지 않은 채로 1571년에 개관되었다. 이 도서관은 1만 500여 종의 필사본을 소장하고 있으며, 그 가운데 700종 이상이 11세기 이전의 것이라는 사실에서 그 중요성을 갖고 있다. 소장품 가운데 일부는 세계적으로 가장 진귀한 필사본들로, 여기에는 4~5세기에 만들어진 유명한 베르길리우스 사본, 6세기의 유스티니아누스 법전, 10세기의 호라티우스 사본, 많은 수의 초기 고전주의 작품과 성서 원문의 사본, 100여 편에 달하는 단테의 사본, 조반니 보카치오의 필사원본을 동시대의 인물이 복사한 〈데카메론 Decameron〉 사본, 벤베누토 첼리니의 자서전 필사원본 등이 있다.