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노예제 확대 문제는 약 40년 전에 이루어진 '미주리 타협'(1820)으로 이미 해결된 것처럼 보였다.

그러나 멕시코 전쟁으로 미국이 새로운 영토를 획득하게 되자 1840년대에 이 문제가 다시 거론되었다. '1850년의 타협'으로 파벌 싸움은 잠시 중단되었지만 더글러스가 제안한 1854년의 '캔자스-네브래스카 법'으로 노예제 확대 문제가 다시 표면화되었다. 더글러스의 이 법안은 북위 36° 30′ 이북의 준주에 노예제를 금지하는 조치를 해제함으로써 미주리 타협을 사실상 무효화시키는 것이었다.

그대신 더글러스는 '주민주권론'(住民主權 popular sovereignty)을 제안했는데, 이 제안의 요점은 노예제를 채택할 것인지 금지할 것인지는 미국 의회가 아니라 해당 준주에 실제로 거주하는 사람들이 결정해야 한다는 것이었다.

캔자스-네브래스카 법이 제정되자 서부 준주까지 노예제를 확대하는 데 반대하는 사람들은 공화당을 결성했다.

더글러스가 내세우는 주민주권의 원칙과 이에 반대하는 공화당의 견해는 1857년의 드레드 스콧 판결로 양쪽 다 설득력을 잃은 것처럼 보였다. 이 판결에서 대법원은 미국 의회나 준주의 입법기관은 준주에서 노예제도를 배제할 권한이 없다는 판결을 내렸던 것이다.따라서 1858년에 링컨과 더글러스가 토론한 노예제 확대 문제는 나라를 두 적대 진영으로 분열시켜 연방의 존속을 위태롭게 만들 수 있는 중요한 쟁점이었다.

그결과 그들의 논쟁은 단순히 일리노이 주 상원의원의 의석을 차지하는 문제를 넘어 훨씬 큰 반향을 불러일으켰다.

링컨은 더글러스에게 도전할 공화당 후보 수락 연설에서 "둘로 갈라져 싸우는 집안이 오래갈 수 없듯이 정부가 노예주와 자유주로 양분된 상태로 언제까지 갈 수는 없다"고 말했다. 그러자 더글러스는 링컨이 연방의 안정을 위협하는 급진주의자라고 공격했다. 링컨은 더글러스에게 토론을 제의했고, 결국 두 사람은 일리노이 주의 7개 선거구에서 합동회견을 갖기로 합의했다.

한 번에 3시간씩 진행된 토론은 8월 21일에 시작되어 10월 15일에 끝났다. 더글러스는 링컨에게 인종의 평등과 연방의 분열을 지지하는 위험한 급진주의자라는 낙인을 찍으려고 애썼다. 링컨은 노예제도의 도덕적인 죄악을 강조하고, 캔자스에서 일어난 유혈사태를 예로 들어 더글러스의 주민주권론을 공박했다.

8월 27일 일리노이 주 프리포트에서 링컨은 더글러스에게 주민주권과 드레드 스콧 판결을 조화시켜보라고 요구했다.

그러자 더글러스는 준주의 주민들이 노예 주인의 재산권을 보호하는 지방치안유지법, 즉 노예법을 제정하지 않으면 된다고 대꾸했다. 그렇게 하면 드레드 스콧 판결에도 어긋나지 않을 뿐더러, 그런 보호장치가 없으면 아무도 준주에서 노예를 부리려고 하지 않으리라는 논리였다. 이것은 후에 '프리포트 독트린'이라고 불리게 되었다.

더글러스의 입장은 북부 민주당원들로부터는 지지를 받았지만 남부 민주당원들을 화나게 만듦으로써 결국에는 당시 유일한 전국 규모의 정치 조직인 민주당의 분열을 초래했다.

더글러스는 주의회(그당시에는 주의회가 미국 상원의원을 선출했음)에서 54 대 46표로 간신히 링컨을 물리치고 상원의원 자리를 지켰지만 민주당 전체의 지도자로서의 그의 위신은 크게 떨어졌다. 반면에 링컨은 비록 선거에서는 졌지만 공화당의 대의명분을 명확히 전달한 대변자로서 갈채를 받았다. 1860년 링컨-더글러스 논쟁이 책으로 나왔고, 같은 해 공화당의 링컨과 민주당의 더글러스가 다시 한번 맞붙은 대통령 선거에서 중요한 선거운동 자료로 쓰였다.

그러나 이번에는 더글러스가 분열된 민주당의 대통령 후보로 출마했기 때문에 일반 투표에서 링컨보다 훨씬 적은 표를 얻어 차점자가 되었다.