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옥스퍼드대학교에서 공부한 후 런던의 세인트스티븐스 교회 교구목사가 되었다. 1633년 영국보다 청교도에게 더 호의적인 네덜란드로 건너가 암스테르담에 있는 영국교회의 공동목사가 되었다.

그곳에서 교회 당국자들과 논쟁을 벌이기도 했고 1637년 어릴 적 친구인 데오필루스 이턴 등과 함께 미국으로 건너갔다. 그해 6월 그들 일행은 보스턴에 도착했지만 그곳에 머물지 않고, 1638년 4월 코네티컷의 퀴니피액(뉴헤이번)에 식민지를 건설했다. 그곳에서 데이번포트는 뉴헤이번 교회의 목사가 되었고 이턴은 새로운 식민지의 총독으로 뽑혀 교회와 정부간의 긴밀한 관계 유지에 힘썼다. 데이번포트는 뉴헤이번의 공무와 교회 문제에 중요한 역할을 했으며, 1661년에는 영국의 찰스 1세에게 사형 판결을 내린 뒤 미국으로 도망온 2명의 판사(윌리엄 고프와 에드워드 홀리)에게 은신을 허용했다.

그는 뉴헤이번을 코네티컷 식민지와 합치는 것에 반대했으나 자기 주장이 받아들여지지 않자 1667년 보스턴 제1교회(First Church)로부터 목사가 되어달라는 요청을 받아들였다. 그러나 보스턴의 몇몇 교인들은 그가 불완전서약(Half-Way Covenant)과 그 서약에 있는 세례규정에 반대한다는 점 등을 이유로 그의 목사임명에 강력히 반대했다. 결국 1668년 12월 그 교회의 목사가 되기는 했지만 일부 신도들은 따로 떨어져 나가 보스턴 제3교회(Third Church of Boston)를 세웠다.